El partido de su debut se celebró el 15 de noviembre de 1964, enfrentándose al GVAV Groningen. Cruyff comenzó realmente a ganarse un puesto en la temporada 1965-66, consolidándose como jugador del primer equipo tras anotar dos goles en el Torneo Olímpico contra el DWS Amsterdam el 24 de octubre de 1965 (acabando el partido con una victoria por 2-0). En los siete partidos de invierno, marcó ocho veces y en marzo de 1966 logró su primer ‘hat-trick’ en un partido de liga contra el Telstar (ganado por 6-2). Cuatro días más tarde, en un partido de Copa contra el BV Veendam (7-0), marcó 4 de los goles. Más tarde, el Ajax jugó en el estadio construido para los Juegos Olímpicos de Ámsterdam de 1928. Este estadio, diseñado por Jan Wils, es conocido como el Estadio Olímpico. En 1975 recibió el Balón de bronce que lo reconoció como tercer mejor jugador del continente.
Cruyff cayó en un bajo estado de ánimo, y el presidente del Ajax llegó a declarar que al jugador le faltaban capacidades para seguir jugando en la primera división neerlandesa, razón por la cual no le renovó el contrato. Cillessen, el portero, es su mejor jugador. En las dos temporadas siguientes el club no consiguió ningún título, aunque Johan continuó marcando la diferencia como estrella futbolística. Y es así como salió a relucir de nuevo el espíritu rebelde de Cruyff, que decidió fichar por el máximo rival del Ajax, el Feyenoord de Róterdam, contando ya con 37 años. Dentro de la estructura del Ajax pasó rápidamente por todas las categorías inferiores (incluidos trabajos como el de limpiabotas y cuidador del vestuario), hasta que consiguió llegar a la primera plantilla, por recomendación de Vic Buckingham, y debutar en la Primera Liga neerlandesa a la edad de 17 años, marcando el único gol de su equipo el día de su debut. Al día siguiente se pudo leer en la prensa neerlandesa que parecía que ya todo estaba bien con Cruyff, excepto el número 14 en su espalda. Esa misma temporada comienzan sus problemas con el entrenador, Hennes Weisweiler, a raíz de una sustitución en el partido de Liga contra el Sevilla F. C. y que perdieron por 2-0. El entrenador sustituyó a Johan por el joven Mir y justificó el cambio aduciendo que Johan no jugaba bien fuera del Camp Nou.
Y Johan no defraudó a nadie: en su debut en la liga, el 28 de octubre de 1973 ante el Granada C. F., ayudó con 2 tantos, para conseguir un resultado de 4-0. El equipo dio un giro desde entonces, consiguiendo no perder ni un solo encuentro desde la llegada del apodado el Flaco, y logrando ganar por fin el campeonato Primera División de España 1973-74 después de largos 14 años, la novena liga para el club. En la temporada 1975-76 jugó 29 partidos de Liga, en los que marcó seis goles; No jugó la Copa, (sólo para jugadores nacionales) y nueve encuentros de Copa de Europa, donde no marcó. En la temporada 1966-67 el Ajax volvió a ganar el Campeonato de Liga, pero también ganó Copa de los Países Bajos, el primer «doblete» de Cruyff. Históricamente, el Ajax (que lleva el nombre del legendario héroe griego) ha sido el club más exitoso de los Países Bajos, con 35 títulos de la Eredivisie y 20 Copas KNVB. La infancia de Johan Cruyff, Jopie según le llamaba cariñosamente su madre, estuvo ligada a un balón de fútbol y al Ajax de Ámsterdam, pues con solo diez años fue escogido entre otros 300 niños para formar parte de las categorías inferiores del club.
La figura de Johan Cruyff se convirtió en un referente del mundo del fútbol, consiguiendo en tres ocasiones el Balón de Oro, otorgado por la revista francesa France Football, en los años 1971, 1973 y 1974 (estos dos últimos vistiendo ya la camiseta del Fútbol Club Barcelona). El club adquirió en este momento no solo experiencia, sino también una sólida reputación. El traspaso de Cruyff al Barcelona se convirtió en el más caro en la historia del fútbol hasta ese momento (60 millones de pesetas) y firmó un contrato de 12 000 dólares mensuales. Ese año fue incluido en el equipo ideal de la Liga. El Ajax perdió 3-1, pero su gol lo marcó ese joven talento llamado en su neerlandés original Hendrik Johannes Cruijff. El fútbol neerlandés deslumbró a todo el mundo; sólo tenía un defecto: la falta de resolución final ante la portería, que fue, junto con el tradicional espíritu competitivo de los alemanes, lo que impidió derrotar en la final a los anfitriones. La superstición del jugador, y quizá su rebeldía ante la prensa, hicieron que desde entonces fuese su número favorito, llevándolo en los partidos como internacional y en sus futuros equipos. Sintió como un profundo ánimo abrigaba su corazón y sintió, por enésima vez en su vida, la eterna nostalgia que producía el único gran deseo que jamás consiguió hacer realidad en su vida; jugar al fútbol con la camiseta del Ajax.